p-ISSN 2477-9113
e-ISSN 2477-9148
11
Antimicrobianos de serovariedades de S. enterica
Villagómez et al.
REVISTA ECUATORIANA DE MEDICINA Y CIENCIAS BIOLOGICAS
Volumen 38. No. 1, Mayo 2017
Presencia y Resistencia a los Antimicrobianos de serovariedades de Salmonella
enterica aisladas en una empresa avícola integrada del Ecuador
Sandra Villagómez Estrada
1
, María Logacho Pilataxi
1
, Christian Vinueza Burgos
1
*
1
Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Central del Ecuador. Quito-Ecuador.
*cvinueza@uce.edu.ec
doi: 10.26807/remcb.v38i1.17
Recibido 01-07-2016 ; Aceptado 20-01-2017
RESUMEN.- A nivel mundial Salmonella es la responsable de causar millones de casos de gastroenteritis humana
y más de cien mil defunciones cada año. Una de las principales fuentes de contagio esta bacteria son los productos
de origen aviar. La utilización generalizada de antimicrobianos en la industria avícola ha favorecido el surgimiento
de cepas de Salmonella multirresistentes. Dichas cepas podrían transmitirse al ser humano a través del consumo de
productos cárnicos contaminados. El objetivo de esta investigación fue identicar serotipos y patrones de resistencia
antimicrobiana de cepas de Salmonella aisladas en una empresa avícola integrada en Ecuador. Al nal del período
de muestreo se recolectaron 289 muestras que fueron analizadas en base a la norma NTE INEN-ISO 6579 Anexo D.
El 20.1% de las muestras fueron positivas a Salmonella, identicándose 4 diferentes serovariedades, siendo S. Infan-
tis (74.1%) el serotipo más frecuente. La mayoría de cepas de Salmonella presentaron resistencia a nitrofurantoína
(94.8 %), tetraciclina (82.8%), cloranfenicol (79.3%) y trimetopin-sulfametoxazol (81%). Los resultados de este
estudio indican que Salmonella puede estar presente en los diferentes procesos de la industria avícola ecuatoriana,
además la resistencia antibacteriana de cepas aisladas en carne de pollo puede representar un riesgo para la salud
pública.
PALABRAS CLAVES: Ecuador, Industria Avícola, Resistencia a los antimicrobianos,
Salmonella, Serotipo.
ABSTRACT.- Salmonella is the cause of millions of cases of human gastroenteritis worldwide and over one hun-
dred thousand deaths each year. A major source of this bacteria are poultry products. The widespread use of antibio-
tics in poultry industry has favored the emergence of multidrug-resistant strains of Salmonella. Such strains could
be transmitted to humans through consumption of contaminated meat products. The objective of this research was to
identify serotypes and antimicrobial resistance patterns of Salmonella strains isolated from an integrated poultry
company in Ecuador. A total of 289 samples were analyzed with the ISO 6579 Annex D protocol. The results showed
20.1% of positive samples. Four serotypes were found from which S. Infantis (86.2%) was the most frequent serotype.
Most Salmonella strains were resistant to nitrofurantoin (94.8 %), tetracycline (82.8%), chloramphenicol (79.3%) and
trimetopin-sulfamethoxazole (81%). The results shown in this study indicate that Salmonella may be present in di-
fferent processes of Ecuador’s poultry industry and that antibacterial resistance strains isolated from chicken meat
may represent a risk to public health.
KEYWORDS: Antimicrobial Resistance, Ecuador, Poultry Industry, Salmonella, Serotype.
Artículo científico
12
REMCB 38 (1): 11-24, 2017
INTRODUCCIÓN
Las bacterias del género Salmonella tienen
como hábitat el intestino de seres humanos
y animales, pero también pueden encontrar-
se en el ambiente y en cualquier material con
contaminación fecal (OIE 2012, Da Silva et al.
2013).
Salmonella es uno los principales agentes cau-
sales de enfermedades diarreicas. Se estima
que este patógeno causa más de 78 millones
de casos de salmonelosis no tifoidea y 59 000
muertes (WHO 2015). La fuente más
común de esta bacteria es la carne de pollo,
seguida por la carne de cerdo y bovino (EFSA y
ECDC 2015b).
El surgimiento de bacterias farmacorresitentes,
entre ellas Salmonella, se ha visto favorecido
por la utilización generalizada de agentes antibacteria-
nos en animales de abasto, convirtiéndose en un
problema para la salud pública a nivel mundial
(Su et al. 2004, Rahmani et al. 2013).
En la producción avícola los antibióticos son
empleados para la prevención y tratamiento de
enfermedades o como promotores de creci-
miento, lo que podría favorecer la selección
y difusión de bacterias resistentes a los mis-
mos (Gyles 2008, OMS 2014). Las aves de
corral pueden albergar cepas resistentes de
Salmonella, dichas cepas podrían transmitirse al
ser humano a través del consumo de productos aví-
colas contaminados (Al-Zenki et al. 2007).
Así, se han encontrado cepas resistentes de
Salmonella en diferentes etapas de la cadena
productiva avícola. Dichas cepas han sido
aisladas de muestras de granja, contenido
cecal, carcasas y carne de pollo (Mainali et al.
2014, Tîrziu et al. 2015, Voss-Rech et al. 2015, Cui
et al. 2016).
Diferentes estudios demuestran que cepas de
Salmonella aisladas en la industria avícola
presentan resistencia a por lo menos a un agente
antibacteriano. En la Unión Europea (UE) se han
aislado cepas de Salmonella resistentes al ácido
nalidíxico, sulfonamidas y tetraciclinas (EFSA y
ECDC 2015a).
En Brasil, cepas asiladas de granjas de pollos
presentaron multirresistencia a diferentes anti-
bióticos, entre ellos trimetoprin/sulfametoxazol
(Voss-Rech et al. 2015), mientras que en
Colombia más del 96% de los aislamientos de
Salmonella recuperados de granjas (hisopados
de barrido y heces) presentaron resistencia a
tetraciclinas (Donado-Godoy et al. 2012).
Adicionalmente, en muestras de carcasas depollo,
carne,y contenido cecal se han encontrado cepas de
Salmonella resistentes principalmente a ácido nali-
díxico y tetraciclinas (Sodagari, et al. 2015, Lee et
al. 2016, Vinueza et al. 2016)
La industria avícola es uno de los sectores
pecuarios de más rápido crecimiento en todo
el mundo. El consumo de productos cárni-
cos avícolas es cada vez mayor (Herren 2012).
En el Ecuador se estima que el consumo per
cápita de carne de pollo es de 35kg/año (CONAVE
2013).
A pesar de la importancia de este patógeno, son
escasas las investigaciones acerca la presencia
y resistencia a los antibióticos de Salmonella en
los sistemas de producción avícola en Ecuador.
El objetivo del presente estudio fue
investigar la presencia, serotipos y resistencia
antibacteriana de Salmonella aislada a par-
tir muestras de alimento balanceado, materias
primas, muestras de granja y carcasas de pollo en
una empresa avícola integrada en Ecuador.
METODOLOGÍA
En el presente estudio, el número de muestras y
sitios de muestreos fueron consensuados con la
empresa avícola integrada para que
representen una cantidad proporcional del
número de procesos en la cría de pollos de
engorde. Se tomaron muestras en tres eta-
pas de producción en la empresa avícola. La
primera etapa consta de muestras tomadas en la
planta productora de balanceado. La
segunda etapa constituye las granjas de crianza,
tomando muestras en recepción y en
nalización. La tercera etapa compren-
de las muestras tomadas de las carca-
sas de las aves durante su sacricio en la
planta de faenamiento (Tabla 1). Las muestras
fueron procesadas en el Laboratorio de
Bacteriología de la Facultad de Medicina
Veterinaria y Zootecnia de la Universidad
Central del Ecuador.
Toma de Muestras.- Las muestras de alimento ter-
minado, materias primas ensacadas (harina de car-
13
Antimicrobianos de serovariedades de S. enterica
Villagómez et al.
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Sitio de muestreo Tipo de muestra
Número
muestreos
Total
muestras
Planta de Alimento
Alimento terminado 22 40
Harina de carne 13 18
Harina de sangre 13 20
Harina triple* 19 67
Maíz 22 30
Pasta de Soya 14 19
Crianza en granja
Recepción 29 29
Hisopos de barrido 6 12
Heces 6 6
Planta de Faenamiento
Piel antes de pre
enfriamiento
6 24
Piel después de
enfriamiento
6 24
156 289
Tabla 1. Tipos de muestras analizadas
*Harina Triple: mezcla de harina de vísceras, plumas y sangre.
Total
ne, harina de sangre, harina triple y pasta de soya)
y maíz, fueron colectadas desde la tolva durante la
descarga de un lote de alimento en 12 tomas, intro-
duciendo un calador estéril en los sacos y tomando
muestras en el tornillo sin n, respectivamente.
Con la nalidad de evaluar la contaminación ini-
cial de los pollitos de un día de edad se tomaron
diez papeles de recibimiento por cada lote de re-
productoras. En el laboratorio se colectó aproxima-
damente 25g de papel con contenido fecal para su
aislamiento bacteriológico. En la etapa de crianza
entre 28–30 días, se evaluó la contaminación de las
aves tomando 2 muestras de cada galpón mediante
hisopos de barrido. En la planta de faenamiento se
tomaron 25 ciegos al azar de cada lote examinado.
Posteriormente, en el laboratorio se colectó asép-
ticamente un gramo de heces por cada ciego hasta
formar un pool de 25g.
En la planta de faenamiento se colectaron asépti-
camente 4 muestras de piel de la pechuga de carca-
sas antes de entrar al tanque de pre enfriamiento y
4 muestras a su salida del tanque de enfriamiento.
Cada muestra estuvo compuesta de un pool de tres
porciones de piel provenientes de carcasas diferen-
tes. El peso aproximado de cada muestra fue de 25g.
Aislamiento e Identicación de Salmonella.- El
procesamiento de las muestras en el laboratorio se
realizó en base a la norma NTE INEN-ISO 6579
anexo D “Microbiología de los alimentos para
consumo humano y alimentación animal. Método
horizontal para la detección de Salmonella spp.”
Para cada muestra se realizó una dilución de 1:10
con Agua Peptonada Tamponada (BPW; Difco, BD,
Sparks, MD) y se homogenizó. Después de la incu-
bación a 37°C por 20 horas, se colocó 3 gotas del
cultivo enriquecido en una placa de agar semisóli-
do Modied Rappaport-Vassiliadis (MSRV; Oxoid,
Basingstoke, UK) y se incubó a 42°C por 24 horas.
Las placas de agar fueron examinadas para observar
la formación de un halo blanquecino. Se tomó una
azada desde el borde del halo, se estrió en un placa
de agar Xilosa Lisina Desoxicolato (XLD, Difco,
BD, Sparks, MD) y se incubó a 37°C por 24 horas.
Dos colonias presuntivas de Salmonella fueron con-
rmadas mediante su reacción en agar Hierro Triple
Azúcar (TSI, Difco, BD), agar Hierro Lisina (LIA,
Tabla 1. Tipos de muestras analizadas
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REMCB 38 (1): 11-24, 2017
BBL, BD), Agar Urea (BBL, BD) y medio para re-
acción de Indol (BBL, BD). Una colonia positiva a
la identicación fenotípica de Salmonella se utilizó
en los siguientes análisis.
Tipicación serológica de Salmonella.- La tipi-
cación se realizó mediante el esquema de Kau-
ffmann-White que divide a este género bacteriano
en diferentes serotipos en base a los antígenos so-
máticos (O), agelares (H) y capsular (Vi) (Becton
Dickinson, New Jersey- USA.
Sensibilidad a los Antimicrobianos.- La
susceptibilidad antimicrobiana se evaluó
mediante el método de difusión en disco con 13
agentes antimicrobianos (Oxoid, UK), siguiendo
las directrices del Instituto de Normas Clínicas y
de Laboratorio (CLSI 2015). Los antimicrobianos
utilizados fueron: gentamicina, estreptomicina,
penicilina, ampicilina, amoxicilina-ácido
clavulánico, cefalotina, cefotaxima, cloranfenicol,
azitromicina, ciprooxacina trimetoprim-sulfame-
toxazol, tetraciclina y nitrofurantoína. Se utilizó
como control la cepa de Escherichia coli ATCC
25922. Se usó los cut offs recomendados por el Ins-
tituto de Normas Clínicas y de Laboratorio (CLSI
2015) para determinar la resistencia de las cepas de
Salmonella a los antibióticos probados. (Tabla 2).
Para identicar los patrones de resistencia
se tomó en cuenta a las cepas con fenotipos
resistentes e intermedios.
RESULTADOS
Las muestras de piel tomadas antes del
tanque de pre enfriamiento y después del
tanque de enfriamiento presentaron el mayor
porcentaje de aislamiento a Salmonella, mien-
tras que las muestras de alimento y recepción de
pollitos de un día de edad tuvieron los menores
porcentajes de positividad. (Tabla 3).
Se identicaron 4 serotipos de Salmonella:
S. Infantis (74.13%) S Liverpool (6.89%)
S Amsterdam (1.72%) y S Uganda (1.72%).
Dos cepas de Salmonella no pudieron ser
Tabla 2. Lista de Antimicrobianos utilizados y estándares de interpretación
Antimicrobiano Abreviatura Concentración R I S
Aminoglucósidos
Gentamicina G 10 12
13-14
15
Estreptomicina E 10 11
12-14
15
B-lactamicos
Penicilina P 10 14
-
15
Ampicilina M 10 13
14-16
17
Amoxicilina-Ác. Clavulánico
A 20 13
14-17
18
Cefalosporina 1era generación
Cefalotina F 30 14
15-17
18
Cefalosporina 3era generación
Cefotaxima X 30 22
23-25
26
Macrólido
Azitromicina Z 15 12
-
13
Fluoroquinolona
Ciprofloxacina C 5 20
21-30
31
Tetraciclina
Tetraciclina T 30 11
12-14
15
Nitrofurano
Nitrofurantoína N 300 14
15-16
17
Fenicol
Cloranfenicol L 30 12
13-17
18
Trimetopin-sulfametoxazol
Trimetopin-sulfametoxazol
S 25 10
11-15
16
R=Resistente, I=Intermedio, S=Sensible
Estándar Interpretativo (mm)
Tabla 2. Lista de Antimicrobianos utilizados y estándares de interpretación
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Antimicrobianos de serovariedades de S. enterica
Villagómez et al.
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serotipicadas con los antisueros disponibles.
Todas las cepas de Salmonella de muestras
de piel tomadas antes del tanque de pre enfriamien-
to y después del tanque de enfriamiento pertenecie-
ron al serotipo Infantis (Tabla 4).
Susceptibilidad antimicrobiana de Salmonella.-
La mayoría de las cepas de Salmonella presentaron
fenotipos multiresistentes con resistencia a por lo
menos dos antibióticos, con excepción de S. Ugan-
da que no presentó resistencia a ningún antibiótico.
Se identicaron 15 patrones de resistenciasiendo
el grupo 4 el patrón de resistencia más frecuente.
Las cepas de S. Infantis presentaron los patrones
de resistencia con el mayor número de antibióticos
(Tabla 5).
Las cepas de Salmonella de muestras de piel toma-
das antes del tanque de pre enfriamiento y después
del tanque de enfriamiento mostraron los mayo-
res porcentajes de resistencia con patrones de 12
antibióticos, seguido de las muestras de hisopos
de barrido. En tanto que las muestras de alimento
presentaron los patrones de menor resistencia con
3 antibióticos. Una muestra de heces fue la única
resistente a estreptomicina (Tabla 6).
DISCUSIÓN
Salmonella se encontró en todas las etapas de
la empresa avícola. Los datos muestran que
en la fábrica de alimento balanceado la bacte-
ria estuvo presente en el 4.1% (n=194) de mues-
tras de piensos e ingredientes. Estos resultados
Planta de Alimento Alimento 194 8 (4.1)
Crianza en granja Recepción 29 1 (3.4)
Hisopos de Barrido 12 8 (66.7)
Heces 6 3 (50.0)
Planta de Faenamiento Piel antes de pre enfriamiento 24 19 (79.2)
Piel después de enfriamiento 24 19 (79.2)
Total
289 58 (20.1)
Número de muestras
positivas (%)
Sitio de muestreo
Tabla 3. Muestras positivas al aislamiento de Salmonella .
Tipo de muestra Número muestras
Tabla 3. Muestras positivas al aislamiento de Salmonella
Tabla 4. Serotipos de Salmonella .
Tipo de Muestra
Aislamientos
Salmonella
Serotipo (n) %
Infantis (2) 25
Liverpool (4) 50
Ámsterdam (1) 12,5
Salmonella* (1) 12,5
Recepción 1
Salmonella** (1) 100
Infantis (7) 87,5
Uganda (1) 12,5
Heces 3 Infantis (3) 100
Piel antes de pre enfriamiento 19 Infantis (19) 100
Piel después de enfriamiento 19 Infantis (19) 100
*Aglutinación antisuero Poly A, Antisuero somático O: 1,9,12.
**Aglutinación con antisuero Poly C.
8
8
Alimento
Hisopos de barrido
Tabla 4. Serotipos de Salmonella
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contrastan con los niveles de contaminación por
Salmonella obtenidos en Costa Rica de 5.4%
(n=1420) y en Tanzania con 29.4% (n=197)
de positividad (Mdemua et al. 2016, Moli-
na et al. 2016). Por el contrario, los resultados
reportados son miliares a los encontrados
en Brasil y España en donde la bacteria ha
sido aislada en el 4.9% (n=1269) y 4.8% (n=3844)
de las muestras analizadas, respectivamente (Torres
et al., 2011, Pellegrini et al. 2015).
Por otra parte, el patógeno se aisló únicamente de
materias primas de origen animal (6.7%), siendo la
harina de carne (22.2%) el ingrediente más conta-
minado. Estos datos dieren de los reportados en
Turquía, en donde el 3.5% (n=400) de harinas de
origen animal presentaron contaminación por Sal-
monella (Kutay et al. 2016). Sin embargo, en China
se reportó 35.7% (n=14) de contaminación en hari-
na de carne (Yang et al. 2016). La presencia de la
bacteria en este tipo de ingredientes puede deberse
a la utilización de subproductos animales infecta-
dos que han sido sometidos a un proceso de rende-
ring inecaz (Wierup 2013).
Hay que tomar en cuenta que la compara-
ción de datos acerca de la prevalencia de
Salmonella en materias primas y/o alimento termi-
nado resultan difíciles de realizar, debido a las di-
ferencias en los métodos de muestreo y de diagnós-
tico aplicados en cada investigación (EFSA 2008).
En granja, el microorganismo estuvo presente en el
3.5% (n=29) de muestras de papel de recepción,
66.7% (n=12) en hisopados de barrido y 50% (n=6)
en muestras de ciego. La presencia de Salmonella a
nivel de granja es variable. Así, en Brasil, el micror-
ganismo se aisló del 3,6% (n=28) de muestras de
forros de cajas de transporte de pollos y en España
el 31.2% (n= 64) de muestras de meconio y forros
de papel fueron positivas a Salmonella (Marin, et
al. 2011). En contraste, Adesiyun et al. (2014) obtu-
vieron un resultado negativo en todas las muestras
de meconio (n=20). La presencia de Salmonella en
pollitos de un día de edad sugeriría la posibilidad
de una transmisión vertical desde las reproductoras
o una transmisión horizontal desde la incubadora o
durante el transporte de los pollitos hacia las gran-
jas.
Los resultados de la presencia de
Salmonella en las heces de pollos son
similares a los reportados en Colombia en
donde se detectó una prevalencia de 65%
(n= 315) (Donado-Godoy et al. 2012). Sin
embargo, en China este microorganismo fue
aislado del 11.4% (n=290) de muestras de
ciegos y en España la prevalencia del patóge-
no en granjas de pollos de engorde fue del 1.02%
(n=6577) (Cui et al. 2016, Lamas et al. 2016). En
Estados Unidos Salmonella se detectó en el 43.1%
(n=109) y 13.6% (n=220) de muestras de hisopa-
do de barrido y heces, respectivamente (Berghaus
et al. 2013).
Adicionalmente, en Brasil esta bacteria estuvo pre-
sente en el 5.0% (n=40) de muestras de hisopados
Tabla 5. Serotipos y perfil de resistencia
Patrón Perfil de resistencia
Serotipo
n (%)
Origen de la muestra (n)
1 GPMAFLXCSTN
S . Infantis
6 10,5 Hb (1); Pa (1); Pd (4)
2 PMFLXZCSTN
S . Infantis
2 3,5 Pa (1); Pd (1)
3 GPMFLXCSTN
S . Infantis
1 1,8 Pa (1)
4 PMFLXCSTN
S . Infantis
26 45,6 Hb (4); H (1); Pa (11); Pd (10)
5 EPMFLXCTN
S . Infantis
1 1,8 H (1)
6 GPMFLXSTN
S . Infantis
1 1,8 Pa (1)
7 PMFLXSTN
S . Infantis
5 8,8 Hb (2); Pa (2); Pd (1)
8 PMFXCSTN
S . Infantis
2 3,5 H (1); Pa (1)
9 PMAFXZCN
Salmonella spp.
1 1,8 R (1)
10 GLCSTN
S . Infantis
3 5,3 Pa (1); Pd (2)
11 LXCSTN
S . Infantis
1 1,8 Pa (1)
12 ZCN
S . Infantis, S . Amsterdam
2 3,5 Al (2)
13 ZN
Salmonella spp.
1 1,8 Al (1)
14 N
S . Liverpool
3 5,3 Al (3)
15 C
S . Infantis, S . Liverpool
2 3,5 Al (2)
Total 57 100
Hb: hisopos de barrido; Pa: piel antes de pre enfriamiento; Pd: piel despúes de enfriamiento; H: heces; R: recepción; Al: alimento
G: gentamicina; E: estreptomicina; P: penicilina; M: ampicilina; A: amoxicilina-ác. clavulánico; F: cefalotina; X: cefotaxima;
Z: azitromicina; C: ciprofloxacina; T: tetraciclina; N: nitrofurantoína; L: cloranfenicol; S: trimetoprin-sulfametaxazol
Aislamientos
Tabla 5. Serotipos y perl de resistencia
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Antimicrobianos de serovariedades de S. enterica
Villagómez et al.
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de barrido colectados días antes de nalizarse la
crianza y en Ecuador el 15.9% (n=388) de lotes de
pollos fueron positivos a Salmonella (Giombelli y
Abreu 2014, Vinueza-Burgos et al. 2016)
Las diferencias en la prevalencia de Salmonella re-
portada en el Ecuador puede deberse a que en el
estudio realizado por Vinueza-Burgos et al. (2016)
se abarcó un mayor número de empresas avícolas
durante un año.
Además, las variaciones de la presencia de
Salmonella en cada estudio se pueden atribuir a
diferencias en las prácticas de crianza, terapia an-
tibacteriana y/o condiciones de manejo y bioseguri-
dad de las granjas.
En la planta de faenamiento no se
encontraron variaciones en la cantidad de
Salmonella aislada antes ni después del
enfriamiento de las canales. Esto coincide \con un
estudio realizado en Costa Rica en donde el por-
centaje de Salmonella en carcasas tomadas antes y
después del enfriamiento fue el mismo (Rivera et
al. 2014).
No obstante, en otras investigaciones el
aislamiento de esta bacteria disminuye después de
la inmersión de las carcasas en el tanque de enfria-
miento. Así en Estados Unidos, se reportó una con-
taminación de 18.2% (n=330) antes y 2.4% (n=330)
después del ingreso de las canales al tanque de en-
friamiento (Berghaus et al. 2013). De igual manera,
Cox et al. (2014) encontraron una contaminación
por Salmonella del 52% (n=40) antes del enfria-
miento y 5% (n=40) después del enfriamiento de
las carcasas en agua de inmersión.Adicionalmente,
algunos países de Latinoamérica han reportado me-
nores porcentajes de contaminación con Salmonella
en carcasas al nal del proceso de faenamiento. Así,
en Brasil Salmonella se asiló en el 2.2% (n=452) de
carcasas colectadas después ser empaquetadas y en
Venezuela el 23.8% (n=91) de canales antes de ser
empacadas presentaron contaminación (Pérez et al.
2004, Brizio y Prentice 2015).
Son varios los factores que inuyen en la conta-
minación de las canales; Rasschaert et al. (2007),
mencionan que la presencia de este microorganis-
mo en la línea de procesamiento de la planta de
faenamiento puede inuir en la contaminación cru-
zada de las carcasas. Además, la presencia y canti-
dad de contenido fecal en las cubetas de transporte,
también son un factor de riesgo para la posterior
Tabla 6. Resistencia antimicrobiana en cepas de Salmonella
Antimicrobiano Alimento Recepción
Hisopos de
barrido
Heces
Piel antes pre
enfriamiento
Piel después
enfriamiento
Total (%)*
Aminoglucósidos
Gentamicina 0 0 1 (12.5) 0 3 (15.8) 7 (36.8) 11 (18.9)
Estreptomicina 0 0 0 1 (33.3) 0 0 1 (1.7)
B-lactamicos
Penicilina 0 1 (100) 7 (87.5) 3 (100) 17 (89.5 ) 17 (89.5 ) 45 (77.6)
Ampicilina 0 1 (100) 7 (87.5) 3 (100) 17 (89.5 ) 17 (89.5 ) 45 (77.6)
Amoxicilina-Ác, Clavulánico
0 1 (100) 1 (12.5) 0 1 (5.3) 4 (21.1) 7 (12.1)
Cefalosporina 1era generación
Cefalotina 0 1 (100) 7 (87.5) 3 (100) 17 (89.5 ) 17 (89.5 ) 45 (77.6)
Cefalosporina 3era generación
Cefotaxima 0 1 (100) 7 (87.5) 3 (100) 18 (94.7) 17 (89.5) 46 (79.3)
Macrólido
Azitromicina 3 (37.5) 1 (100) 0 0 1 (5.3) 1 (5.3) 6 (10.3)
Fluoroquinolona
Ciprofloxacina 5 (62.5) 1 (100) 5 (62.5) 3 (100) 1 (5.3) 1 (5.3) 16 (27.6)
Tetraciclina
Tetraciclina 0 0 7 (87.5) 3 (100) 19 (100) 19 (100) 48 (82.8)
Nitrofurano
Nitrofurantoína 6 (75) 1 (100) 7 (87.5) 3 (100) 19 (100) 19 (100) 55 (94.8)
Fenicol
Cloranfenicol 0 0 7 (87.5) 2 (66.7) 18 (94.7) 19 (100) 46 (79.3)
Trimetopin-sulfametoxazol
Trimetopin-sulfametoxazol 0 0 7 (87.5) 2 (66.7) 19 (100) 19 (100) 47 (81)
Total (%)**
3 (23.1) 8 (61.5) 11 (84.6) 10 (76.9) 12 (92.3) 12 (92.3)
*Total de cepas de Salmonella resistentes a cada antibiótico.
** Total de antibióticos para los que las cepas de Salmonella presentaron fenotipos resistentes
Aislados con fenotipos resistentes en cada punto de muestreo (%)
Tabla 6. Resistencia antimicrobiana en cepas de Salmonella
18
REMCB 38 (1): 11-24, 2017
contaminación de las canales por Salmonella (Hey-
ndrickx et al. 2002). Otro punto a considerarse es
la utilización de cloro con el n de reducir la canti-
dad de Salmonella presente en las carcasas. En ge-
neral, los estudios muestran que el uso de cloro en
el agua de inmersión puede disminuir los niveles
del patógeno en las canales de pollo (Logue et al.
2003, Nagel et al. 2013). No obstante, la ecacia
de los tratamientos a base de cloro puede reducir-
se debido a la gran cantidad de materia orgánica,
pH alcalino o una insuciente concentración de
cloro en los tanques de enfriamiento (Lillard 1979,
Loretz, et al. 2016).
El serovar Infantis fue el más frecuente y cons-
tante a lo largo de la línea de crianza (86.2%).
La prevalencia de los serotipos de Salmonella en
aves de corral puede variar según el país y con-
diciones climáticas (Wallis y Barrow 2005). Es
así que en la UE S. Infantis (29.2%), S. Enteriti-
dis (13.6%) y S. Kentucky (6.2%) fueron los se-
rotipos más frecuentes encontrados en carcasas de
pollo (EFSA 2010). De igual manera, a nivel de
granja S. Infantis (22%) fue el serovar más común
seguido por S. Mbandaka (14.6%), S. Thompson
(10.6%) y S. Enteritidis (4.9%) (EFSA 2015).
En otros lugares del mundo como Irán (1.1%;
n=150) y Serbia (1.5%; n=550) todas las cepas de
Salmonella aisladas de carcasas de pollo fueron
identicadas como S. Infantis ( Zare Bidaki et al.
2013, Rašeta et al. 2014).
En contraste, en Bangladesh, S. Enteritidis y
S. Typhimurium fueron las serovariedades más pre-
valentes aisladas a partir de muestras de uido in-
testinal e hisopados cloacales (Akond et al. 2012),
mientras que en el Estado de Kuwait, S. Enteritidis
fue el serotipo más común en muestras de granja y
planta de faenamiento (Al-Zenki et al. 2007).
Los serotipos Liverpool, Amsterdam y Uganda fue-
ron aislados con menor frecuencia de muestras de
alimento y granja. Estos resultados son similares al
de otras investigaciones en las cuales S. Liverpool
(0.2%), S. Amsterdam (3.6%) y S. Uganda (7.3%)
fueron las serovariedades menos comunes encon-
tradas a nivel de granja (van Asselt, et al. 2009).
La distribución de serotipos de Salmonella cambió
al nal de la cadena productiva, siendo S. Infantis la
serovariedad predominante. Ello probablemente se
deba a que la supervivencia de Salmonella enterica
puede variar según el serotipo (Andino et al. 2014).
Igualmente, la exposición repetida de la bacteria a
un determinado ambiente hostil puede dar como re-
sultado el surgimiento de cepas altamente resisten-
tes a ese entorno (Humphrey 2004). Sin embargo, la
realización de un muestreo a nivel nacional podría
generar mayor información en cuanto a la diversi-
dad y prevalencia de serovariedades de Salmonella
presentes en carcasas de pollos de engorde.
La existencia de cepas de Salmonella resisten-
tes a los antimicrobianos representa un gra-
ve problema de salud pública. Varios pro-
ductos alimenticios pueden ser fuente de
Salmonella, sin embargo, se considera que los
casos de salmonelosis en humanos están es-
trechamente asociados al consumo de produc-
tos de origen aviar (FAO/WHO 2009, Antunes,
et al .2016).
En el presente estudio las cepas aisladas de
Salmonella de varios procesos de la industria
avícola presentaron patrones multiresisten-
tes que tuvieron de 2 a 11 antibióticos. Las
cepas de Salmonella aisladas a partir de pien-
sos y sus materias primas mostraron resisten-
cia a 3 antibióticos: nitrofurantoína (75%),
ciprooxacina (62.5%) y azitromicina (37.5%).
Estos resultados dieren con los reportados en
Estados Unidos (EU), donde la mayor parte de ce-
pas de Salmonella aisladas en alimento aviar fueron
resistentes a sulsoxazol, gentamicina,estreptomi-
cina, tetraciclina y trimetopin-sulfametoxazol (Sa-
nad et al. 2015). En Colombia un estudio reporta
que las cepas de Salmonella aisladas de muestras
de alimento presentaron mayor resistencia a amika-
cina, cefalotina, cefoxitina, cefuroxima y gentami-
cina (Rodriguez et al. 2015).
Se debe considerar que la sola presencia de ce-
pas de Salmonella resistentes a antibióticos
en esta fase de la industria avícola puede te-
ner un gran impacto en la contaminación y
propagación de esta bacteria en las aves durante la
cadena productiva con la subsecuente transmisión a
alimentos de consumo humano.
Durante la crianza en granja de los pollos de engorde
las cepas positivas a Salmonella mostraron patrones
de resistencia con un mayor número de antibióticos
que los encontrados en el alimento. En este grupo los
antibióticos con mayores reportes de cepas resistentes
fueron: penicilina (91.7%), ampicilina (91.7%),
cefalotina (91.7%), cefotaxima (91.7%),
nitrofurantoína (91.7%), tetraciclina (83.3%) y
cloranfenicol (75%). Estos datos son parcialmente
similares a los reportados en países como Estados
Unidos, Corea y Colombia, en donde estudios reali-
19
Antimicrobianos de serovariedades de S. enterica
Villagómez et al.
REVISTA ECUATORIANA DE MEDICINA Y CIENCIAS BIOLOGICAS
zados con muestras ambientales de granjas avícolas
demuestran que gran parte de las cepas de
Salmonella mostraron mayor resistencia a
ampicilina, tetraciclina, ácido nalidíxico,
ceftioufur, cefalotina, cloranfenicol, nitrofu-
rantoína, trimetopin-sulfametoxazol (Alali
et al. 2010, Im et al. 2015, Rodriguez et al.
2015). Según la Autoridad Europea de Seguridad
Alimentaria la adquisición de genes de
resistencia de Salmonella probablemen-
te haya ocurrido por conjugación con otras
enterobacterias mediante la transferencia de
plásmidos (EFSA 2014). La resistencia de
cepas de Salmonella a β-lactámicos de amplio
espectro ha sido ampliamente estudiada. En la
actualidad se conoce que las betalactamasas
involucradas están codicadas por varios grupos
de genes, entre los cuales se puede mencionar a
AmpC, bla
CMY,
bla
TEM
y bla
CTX-M
entre los más pre-
valentes (Choi et al. 2015, Fitch et al. 2015, Katoh
et al. 2015).
La aparición de bacterias productoras de betalac-
tamasas de espectro extendido en aves de corral
ecuatoriana es de particular interés para la salud
pública ya que estos antibióticos guran en la lista
de medicamentos esenciales para la OMS (WHO
2013) limitando las opciones para el tratamiento de
la salmonelosis humana.
Las cepas de Salmonella provenientes de mues-
tras de piel de pollo de engorde destinado a con-
sumo humano presentaron los fenotipos con mayor
resistencia a los antibióticos. Estas cepas tuvie-
ron resistencia a todos los antibióticos utilizados,
excepto a estreptomicina. Los antibióticos con
mayor frecuencia de resistencia fueron tetracici-
lina, nitrofurantoína, trimetopin-sulfametoxazol,
cloranfenicol, cefotaxima, cefalotina, ampicilina
y penicilina. Múltiples investigaciones realiza-
das en otros países como en la UE y EU se repor-
tan que las cepas de Salmonella aisladas a partir
de carne de pollo presentan mayores índices de
resistencia a tetraciclina, ampicilina,
estreptomicina, ciprooxacina, ácido nalidíxi-
co, sulfonamidas, ceftiofur (FDA 2013, EFSA
2015). Países latinoamericanos como Méxi-
co, Colombia y Brasil reportan que las cepas de
Salmonella aisladas de carne de pollo muestran re-
sistencias más altas a ampicilina, tetraciclina, clo-
ranfenicol, trimetoprim-sulfametoxazol, enrooxa-
cina, ceftiofur, entre otros (Miranda et al. 2009,
Donado-Godoy et al. 2015, Mattiello et al. 2015).
La resistencia elevada a tetraciclina en este estudio
puede atribuirse al uso frecuente de estos antimi-
crobianos en la producción animal y se ha reporta-
do con frecuencia en varios países (Parveen et al.
2007, Maka, Maćkiw, Ściezyńska, Pawłowska y
Popowska 2014, Choi et al. 2015, Quesada, et al.
2016).
Los altos niveles de resistencia de Salmonella en
carne de pollo mostrados en este estudio pueden
representar un riesgo signicativo para la salud pú-
blica en el Ecuador. Esto se ha reportado en varios
estudios que demuestran la importancia de Salmo-
nella de origen aviar en la epidemiología clínica
de la salmonelosis humana (Medeiros et al. 2011,
Katoh et al. 2015, Quesada et al. 2016, Voss-Rech
et al. 2016).
Treinta y nueve muestras procedentes de la etapa de
crianza y de faenamiento comparten cuatro patrones
de resistencia antimicrobiana. La contaminación de
Salmonella procedente de contenido gastrointestinal
puede ocurrir durante las operaciones de sacricio,
ocasionando la contaminación de las carcasas, lo que
podría justicar los patrones de resistencia en las
muestras. Estudios similares han reportado un au-
mento en la contaminación de las carcasas después
de la evisceración (Von Rückert, et al. 2009, Wang
et al. 2013, Giombelli et al. 2015).
Por otro lado, las cepas de S. Infantis aisla-
das en muestras de alimento no presentaron
los mismos perles de resistencia que aque-
llas aisladas en muestras de crianza y faena-
miento. Esto podría indicar que ciertas cepas de
Salmonella están vinculadas a procesos especícos
en la producción de pollos parrilleros. La realiza-
ción de estudios complementarios permitiría deter-
minar la relación genética entre estos aislados con
mayor precisión.
Los resultados obtenidos en esta investigación pro-
porcionan datos importantes acerca de la presencia,
serotipos y resistencia a los antibióticos de cepas
de Salmonella en una empresa avícola integrada
del Ecuador, poniendo en relieve la necesidad de
mejorar las medidas de bioseguridad y establecer
programas de control de Salmonella que aseguren y
veriquen la calidad de la carne de pollo. De igual
manera, es necesaria la implementación de medidas
por parte de organismos ociales que controlen el
uso de antibacterianos en animales de abasto para
prevenir el surgimiento de bacterias resistentes a los
mismos. También se deberían realizar estudios que
abarquen más integraciones avícolas, y la carne de
pollo al menudeo para tener una idea más clara del
riesgo de contaminación alimentaria en Ecuador.
20
REMCB 38 (1): 11-24, 2017
AGRADECIMIENTOS
Los autores expresan su agradecimiento a la
Empresa Avícola que abrió sus puertas y apo-
yó a la realización de esta investigación. Tam-
bién agradecemos al personal técnico del la-
boratorio de Bacteriología de la Facultad de
Medicina Veterinaria y Zootecnia de la Universidad
Central del Ecuador.
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